American Football wurde John Hannah in die Wiege gelegt: Sein Vater Herb spielte einst als Tackle für die New York Giants in der NFL. Doch John entschied sich erst spät endgültig für den Sport seines Vaters: Während seiner College-Zeit an der University of Alabama heimste er Auszeichnungen als Leichtathlet, Wrestler, Fussball- und Football-Spieler ein.

Im Draft von 1973 wurde Hannah von den New England Patriots in der ersten Runde verpflichtet. Jenen Beobachtern, welche Zweifel daran hegten, ob es Hannah gelingen würde, sich von den Blockschemen der in Alabama gespielten Wishbone-Offense auf diejenigen in der NFL umzustellen, erteilte Hannah schnell eine Lektion: Bereits zum Saisonstart lief er als Starter auf.

In den nächsten zwölf Jahren wurde John Hannah zum Inbegriff dessen, was einen herausragenden NFL-Guard auszeichnet. Zwischen 1978 und 1981 gewann er viermal hinteinander die Auszeichnung als bester Offensive Linemen der NFL, gar zehn Jahre hintereinander wurde er ins All-Pro-Team der NFL gewählt. Neunmal wurde er in die Pro Bowl berufen, nur eine davon verpasste er aufgrund einer Verletzung. Ansonsten erwies sich Hannah als sehr verletzungsresistent: Von 191 Spielen in 13 Saisons verpasste er nur gerade deren fünf wegen Verletzungen. Drei weitere Spiele setzte er aufgrund von Vertragsstreitigkeiten zu Beginn der Saison 1977 aus.

Der Patriots-Guard beendete seine Karriere mit einem Höhepunkt – einem Höhepunkt, welcher allerdings gleichzeitig auch ein Tiefpunkt war. Nach einer herausragenden Saison – Hannah wurde erneut in die Pro Bowl berufen – erreichte er mit den Patriots dank dreier Auswärtssiege Super Bowl XX. Dort allerdings wurde die Offensive Line aus Neuengland durch die 46-Verteidigung der Chicago Bears förmlich überrollt: Bis zur Halbzeit hatte die Patriots-Offense einen Raumverlust von 19 Yards hinnehmen müssen. Hannahs letzte NFL-Partie ging 10:46 verloren.

Diese Niederlage schmälerte aber Hannahs Reputation in keiner Art und Weise: Bereits fünf Jahre nach seinem Rücktritt wurde der Mann aus Canton, Georgia, als erster Spieler der New England Patriots in die Hall of Fame in Canton, Ohio, gewählt.