Nach fünf Jahren in der NFL galt Len Dawson als Versager: Von den Pittsburgh Steelers 1957 in der ersten Runde des Drafts verpflichtet, konnte er sich in Pittsburgh nicht durchsetzen und kam nur wenig zum Einsatz. 1960 wurde er zu den Cleveland Browns getradet, dorch auch dort fristete er das Dasein eines selten eingesetzten Backups. Nach der Saison 1961 wurde er von den Browns entlassen und fand eine neue Heimat bei den Dallas Texans in der AFL, wo mit Hank Stram ein Head Coach das Zepter führte, unter welchem Dawson bereits an der Purdue University gespielt hatte.

Und Hank Stram gelang es, die Karriere von Len Dawson innert kürzester Zeit wieder neues Leben einzuhauchen: Dawson führte bereits in seinem ersten Jahr die Liga in Touchdowns und Yards per Versuch an und führte sie ins AFL Championship Game, wo die Texans die Staatsrivalen Houston Oilers nach doppelter Verlängerung besiegten. Folgerichtig wurde Dawson zum wertvollsten Spieler der AFL gewählt. Und Dawson setzte weiter Rekordmarken: 1962, 1964, 1966 und 1968 war er erfolgreichster AFL-Quarterback, sechsmal wurde er ins AFL Allstar-Game berufen, nach der Fusion mit der NFL kam 1972 eine Berufung in die Pro Bowl dazu.

Auch nach dem Umzug des Teams von Dallas nach Kansas City mischten die Chiefs in der AFL dank Dawson immer oben mit: 1966 resultierte der zweite AFL-Titel und damit das Recht, die Liga in der ersten Super Bowl zu repräsentieren. Dort verloren die Chiefs allerdings gegen die Green Bay Packers, doch nach dem Titel in der letzten AFL-Saison 1969 standen die Chiefs erneut in der Super Bowl und diesmal behielten sie gegen die favorisierten Minnesota Vikings die Oberhand. Dies vor allem dank Dawson, der das Spiel der Chiefs meisterhaft führte und zum MVP der Super Bowl IV gewählt wurde. Mit drei Titelgewinnen sind die Kansas City Chiefs im Übrigen der Rekordmeister in der zehnjährigen AFL-Geschichte.

Nach der Saison 1975 trat Len Dawson, der auf dem Spielfeld auch in den turbulentesten Situationen grösste Ruhe ausstrahlte, zurück. In 19 Saisons hatte er für 28'711 Yards und 239 Touchdowns gepasst, sein Karriere-Rating gehört mit 82,6 zu den besten in der NFL-Geschichte. Noch heute hält Dawson, der 1987 in die Hall of Fame aufgenommen wurde, die meisten Passing-Rekorde der Chiefs-Teamgeschichte.