Als die Boston Redskins Notre Dame-End Wayne Millner in der achten Runde des allerersten NFL-Drafts verpflichteten, zeigte sich der neue Redskins-Head Coach Ray Flaherty von der Akquisition hell begeistert. Er versprach sogar, zurückzutreten, «wenn wir mit diesem Yankee auf der End-Position keinen Titel gewinnen». In der Tat gewannen die Redskins am Ende von Millners Rookie-Saison die Krone in der Eastern Division, der NFL-Titel stellte sich dann mit einem Jahr Verzögerung ein.

Wayne Millner gehört zu den letzten grossen Ends, die diese Position sowohl in der Defense wie der Offense spielten. Als Defensive End gehörte er zu den besten seiner Zeit, als Offensive End aber war er aber brillant. Millner entwickelte sich zur beliebtesten Anspielstation für Quarterback Sammy Baugh, der ein Jahr später zum Team stiess. Gemeinsam revolutionierten die beiden das bis dahin wenig wichtige Passspiel, allerdings erhielt Millner für seinen Anteil am Erfolg des explosiven Angriffs-Duo nur wenig Aufmerksamkeit: Sammy Baughs Charisma machten ihn zum Liebling der Medien und Fans.

Wayne Millner war bekannt dafür, dann zu Höchstform aufzulaufen, wenn es am meisten darauf ankam. Etwa im NFL Championship Game von 1937, als die Redskins im Endspiel auf die Chicago Bears trafen. Millner fing zwei Touchdown-Pässe von Baugh, der eine ging über 55 Yards, der andere über 78 Yards. Der entscheidende Touchdown-Pass des Redskins-Quarterbacks ging zwar zu Millners Receiver-Kollege Ed Justice, doch war er nur möglich, weil sich die Bears-Verteidigung voll und ganz auf Millner konzentrierte. Millner beendete das Spiel mit neun Passfängen für 160 Yards.

Die Karriere Wayne Millners wurde durch den Militärdienst im 2. Weltkrieg unterbrochen. 1941 trat er der Navy bei und kehrte erst 1945 für eine letzte Saison auf das Football-Feld zurück. Noch einmal gewann er mit den Redskins einen Divisionstitel und spielte zum dritten Mal nach 1937 und 1940 in einem NFL Championship Game. Diesmal mussten sich die Redskins den Cleveland Rams geschlagen geben.

Wayne Millner beendete seine Karriere mit 124 Passfängen für 1'578 Yards und 12 Touchdowns und arbeitete nach seinem Rücktritt als Coach sowohl auf College-Stufe als auch in der NFL und der kurzlebigen WFL.