Während den 1950er Jahren, in denen die New York Giants praktisch jedes Jahr um den Titel in der NFL mitspielten, gehörte Emlen Tunnell als Saftey zur revolutionären «Umbrella Defense», welche Head Coach Steve Owen zusammen mit Cornerback Tom Landry entwickelte hatte. Als hinterster Mann kam Tunnell dabei nicht nur die Rolle zu, als letztes Bollwerk gegen den gegnerischen Passangriff zu dienen, die Position als Safety gab ihm auch die Möglichkeit seine grösste Stärke, seine Schnelligkeit voll zur Entfaltung zu bringen und gegnerische Pässe abzufangen. Während seiner 14jährigen Karriere fing Tunnell 79 Interceptions – ein NFL-Rekord der erst 1979 von Paul Krause gebrochen werde konnte.

Emlen Tunnells Weg in die NFL war alles andere als gradlinig: Er spielte zuerst für die University of Toledo, wo er sich allerdings einen Bruch eines Nackenwirbels zuzog. Die Verletzung war immerhin genügend ernsthaft, als dass sowohl die Armee als auch die Marine 1944 sein Gesuch um eine Aufnahme in den aktiven Dienst ablehnten. So diente Tunnell während des 2. Weltkriegs bei der Coast Guard.

1946 kehrte er ans College zurück, diesmal entschied er sich für die University of Iowa, wo er zwei Jahre spielte. Weil alle NFL-Teams dachten, dass Tunnell noch eine dritte Saison für die Hawkeyes spielen würde, wurde er von keinem Team gedraftet. Die New York Giants offerierten ihm schliesslich einen Vertrag und machten ihn so zum ersten afroamerikanischen Spieler des Teams.

Emlen Tunnell wurde während seiner NFL-Karriere neun Mal in die Pro Bowl berufen und machte sich dabei auch als Punt Returner einen Namen: Während seiner Karriere trug er 262 Punts für 2'217 Yards zurück. Beeindruckend seine Statistiken aus dem Jahre 1952: Mit 924 Return-Yards nach Interceptions und Punts erzielte er mehr Yards als der erfolgreichste Running Back in jener Saison. Kein Wunder war Tunnell als «Offense on Defense» bekannt.

Mit den New York Giants gewann Emlen Tunnell 1956 die NFL-Meisterschaft, bevor er nach der Saison 1958 zu den Green Bay Packers wechselte, wo 1961 ein weiterer NFL-Titel dazukam. Nach der Saison 1961 trat Emlen Tunnell zurück und wurde im ersten Jahr seiner Wählbarkeit 1967 als erster Afroamerikaner und als erster reiner Verteidiger in die Hall of Fame aufgenommen.