Ray Flaherty war ein zurückhaltender Mensch, der sich selber nie in den Mittelpunkt stellte und die öffentliche Aufmerksamkeit nicht suchte. Wenn es aber darauf ankam, dann konnte sich Flaherty sehr wohl durchsetzen. Als er 1936 als neuer Head Coach der Boston Redskins verpflichtet wurde, verlor er keine Zeit, um seinem Chef, Redskins-Besitzer George Preston Marshall, klar zu machen, dass an der Seitenlinie nur Platz für einen Head Coach ist. Als Marshall beim ersten Spiel unter Flaherty wie üblich gegen Ende des Matches von der Tribüne an die Seitenlinie kam, schickte ihn der Flaherty wieder auf die Tribüne zurück. «Und dort blieb er auch für den Rest meiner Amtszeit», erinnerte sich Flaherty später.

Als End hatte Ray Flaherty 1926 für die Los Angeles Wildcats in der kurzlebigen NFL- Konkurrenzliga AFL gespielt, bevor er bei den New York Yankees und den New York Giants in der NFL zu All-Pro-Ehren brachte. Mit den Giants stand er auch im NFL Championship Game von 1934, dem berühmten «Sneaker Game». Der Legende nach soll er seinen Head Coach Steve Owen auf die Idee gebracht haben, im nahe gelegenen Manhatten College besseres Schuhwerk zu besorgen. Die Giants besiegten dank diesem Vorteil die Chicago Bears schliesslich mit 30:13 Punkten.

Auch als Head Coach erwies sich Ray Flaherty als erfindungsreich: 1937 entwickelte er den Screen-Pass und erwischte damit im NFL Championship Game die Chicago Bears auf dem falschen Fuss. Nach einer Endspiel-Niederlage im Vorjahr gegen die Green Bay Packers kamen die Redskins so zum ersten Titel der Teamgeschichte. 1940 standen die Redskins erneut im Final, wurden aber von den Chicago Bears mit 73:0 in Grund und Boden gespielt. Zwei Jahre später standen sich diese beiden Teams wieder im Endspiel gegenüber. In der letzten Teambesprechung unmittelbar vor dem Spiel verzichtete Flaherty auf die übliche Rede und schrieb nur «73:0» auf die Wandtafel. Seine Strategie ging auf: Die Redskins gewannen mit 14:6 Punkten.

Nach der Saison 1942 nahm Ray Flaherty seinen Abschied aus der NFL und meldete sich freiwillig zum Militärdienst. Nach dem 2. Weltkrieg kehrte er als Head Coach zurück, allerdings in die neugegründete Konkurrenzliga All-American Football Conference (AAFC), wo er die New York Yankees 1946 und 1947 zweimal ins Endspiel führte. 1949 beendete er seine Coaching-Karriere als Cheftrainer der Chicago Hornets. 1976 wurde er schliesslich in die Hall of Fame gewählt.