Als Tim Mara 1925 von der NFL die Franchise für New York City erwarb, veränderte er damit das Leben seines achtjährigen Sohnes Wellington für immer: Für den Rest seines Lebens sollte der jüngere Mara mit dem Team aufs engste verbunden sein. Als kleiner Junge arbeitete als Balljunge. Und auch als Gymnasiast widmete sich Wellington Mara den Giants: 1935 besuchte er ein College-Spiel, wo ihm ein Spieler auffiel, der die Zuschauer als Full-, Half- und Quarterback fast allein unerhielt. Mara riet seinem Vater, den Spieler zu verpflichten. Dieser befolgte den Rat und Alphonse «Tuffy» Leemans’ Karriere mit den Giants führte diesen bis in die Hall of Fame.

Nach seinem Studium an der Fordham University trat Wellington Mara 1937 als Assistent seines Vaters in die Giants-Organisation ein. Bereits 1938 wurde er zum Vizepräsidenten befördert, eine Funktion, die er bis 1966 innehatte. Nach dem Tod von Tim Mara 1959 teilte er sich die Arbeit mit seinem älteren Bruder Jack: Während Jack sich um die Finanzen und das Marketing kümmerte, verantwortete Wellington das Football-Geschäft. Als solcher zeichnete er in den 1950er und 1960er Jahren für ein erfolgreiches Giants-Team verantwortlich, welches Stars wie Running Back Frank Gifford, Quarterback Y.A. Tittle, Linebacker Sam Huff oder Tackle Roosevelt Brown hervorbrachte. Mara bewies auch eine Nase für Nachwuchscoaches: So starteten sowohl Vince Lombardi wie Tom Landry ihre Super Bowl-gekrönten Coaching-Karrieren bei den New York Giants.

Nach dem Tod seines Bruders Jack 1966 übernahm Wellington Mara die Gesamtverantwortung für das Team. Als Besitzer und CEO der NFL-Franchise im wichtigsten Fernsehmarkt der USA kam Mara auch ein gewichtiges Wort innerhalb der NFL zu. Dabei dachte er nicht nur an sein Team, sondern an die ganze Liga: So machte er sich dafür stark, dass sich die NFL weitgehend zentral vermarktet und die Erträge zwischen den Teams geteilt werden. Dieser Grundsatz – der heute von einigen Besitzern der finanzstarken Teams in Frage gestellt wird – brachte einigermassen gleichlange Spiesse und legte die Basis für die sportliche Ausgeglichenheit der Liga.

Während seiner fast 70jährigen Arbeit für die Giants gewannen die New Yorker 14 NFL/NFC-Divisionstitel und vier NFL-Titel, darunter die Siege in den Super Bowls XXI und XXV unter Head Coach Bill Parcells.

Wellington Mara wurde 1997 für seine Verdienste in die Hall of Fame aufgenommen. Er und sein Vater Tim sind neben Art und Dan Rooney (Pittsburgh Steelers) das einzige Vater-Sohn-Gespann in Canton.