Obwohl Dermontti Dawson als Jugendlicher zu den besten Kugelstössern des Landes gehörte, entschied er sich vor dem Eintritt ins College dafür, ganz auf die Karte Football zu setzen. Und er sollte den Entscheid nicht bereuen: In der NFL entwickelte er sich zu einem der besten Centers seiner Generation und wurde 2012 schliesslich in die Hall of Fame gewählt.

Die Pittsburgh Steelers verpflichteten Dawson 1988 in der zweiten Runde des Drafts. Obwohl er Teile seiner Rookie-Saison wegen einer Knieverletzung verpasste, lief er in fünf Spielen als Starter auf der Position des Right Guards auf. 1989 ersetzte er dann Hall of Fame-Center Mike Webster in der Mitte der Offensive Line und füllte die Lücke, die sein Mentor hinterliess, mit Bravour: Zwischen 1992 und 1999 wurde Dawson siebenmal in Folge in die Pro Bowl gewählt.

Dermontti Dawson war als Center bei den Steelers nicht nur für die Protection-Calls verantwortlich, seine Geschwindigkeit und Beweglichkeit machten ihn zudem zum ersten modernen «Pulling Center», einen Center also, der bei Laufspielzügen nicht nur in der Mitte blockt, sondern auch seine Position dort verlassen und auf der Seite als Vorblocker für den Running Back dienen kann. Während seiner Karriere in Pittsburgh waren die Steelers zweimal das beste Laufteam der Liga. Dawsons Spitzname «Dirt» rührt im übrigen daher, dass er beim Blocken seine Gegner dank seiner unbändigen Kraft regelmässig auf den Boden, oder eben in den Dreck schickte.

Während Dawsons Zeit als Dreh- und Angelpunkt der Offensive Line gehörten die Steelers konstant zu den besten Teams in der NFL, einzig der erhoffte Titel wollte sich dabei nie einstellen. Dreimal stand Dawson in einem AFC Championship Game, einmal in der Super Bowl. In der Super Bowl XXX mussten sich die Steelers 1995 allerdings den Dallas Cowboys geschlagen geben.

Dawson, der den Steelers zu Beginn seiner Karriere auch als Long Snapper diente, lief in 170 Spielen in Folge als Starter auf, in den letzten beiden Jahren seiner Karriere häuften sich dann aber die Verletzungen, so dass er nur die Hälfte der Spiele bestreiten konnte. Nach der Saison 2000 entschied sich Dawson deshalb nach 184 NFL-Spielen zum Rücktritt.