Die Philadelphia Eagles verpflichteten Eric Allen 1988 zu Beginn der zweiten Runde des Drafts und sollten es nie bereuen: Bereits in seiner ersten Saison lief er in allen 16 Spielen als Starter auf und war mit fünf Interceptions der beste Rookie der Liga. In seiner zweiten Saison fing er dann sogar acht Interceptions ab und erhielt seine erste von fünf Pro Bowl-Berufungen.

Eric Allen war aber nicht nur als Ballhawk gefürchtet, sondern auch als gefährlicher Returner: 1993 trug er gleich vier Interceptions zu Touchdowns zurück, 2000 nochmals deren drei. Er ist der einzige Spieler der NFL-Geschichte, der in zwei Saisons mindestens drei Interception-Return-Touchdowns erzielte. Am spektakulärsten war dabei wohl ein Spielzug gegen die New York Jets 1993: Allen fing kurz vor Spielende und kurz vor der eigenen Endzone einen Pass von Boomer Esiason ab und trug ihn 95 Yards übers ganze Spielfeld zum siegbringenden Touchdown zurück. Viele Experten sehen darin den besten Interception-Return-Touchdown der NFL-Geschichte.

Nach sieben Jahren in Philadelphia wechselte Eric Allen zu den New Orleans Saints, die ihn dann drei Saisons später zu den Oakland Raiders tradeten, wo er mit Charles Woodson ein starkes Cornerback-Duo bildete. In Oakland zog er sich dann auch die einzige ernstzunehmende Verletzung seiner Karriere zu, als er 1998 einen Knie-Bänderriss erlitt. Doch er kehrte anschliessend nochmals stark zurück, bevor er dann nach der Saison 2001 seine Karriere beendete.

Eric Allen fing während seiner NFL-Karriere 54 Interceptions ab, wovon er neun direkt zu Touchdowns zurücktrug. Dazu kommen 787 Tackles und drei Sacks. Nach seiner Karriere wechselte er als Football-Analyst zum Fernsehsender ESPN. 2025 erfolgte dann schliesslich die Aufnahme in die Hall of Fame.