Bevor John Butler 2001 den Job als General Manager der San Diego Chargers übernommen hatte, war er acht Jahre in dieser Postion für die Buffalo Bills tätig. Zuvor war er als Personalchef für Bills tätig und gehörte somit zu einem der wichtigsten Architekten jenes Bills-Teams, welches 1991 bis 1994 viermal hintereeinander die Super Bowl erreichte.
Nach der Saison 2000, in welcher nur ein Sieg erreicht werden konnte, verpflichteten die San Diego Chargers den bulligen General Manager. Und auch in Südkalifornien schaffte Butler die Wende: Zwar verpassten die Chargers auch letztes Jahr die Playoffs, erreichten aber zum erstenmal seit Jahren in einer Saison gleich viele Siege wie Niederlagen.
John Butler galt als einer der Besten, wenn es darum ging Talente zu erkennen, zumal er auch Nachwuchsspieler an kleineren Colleges nicht ausser Acht liess. So verpflichtete er in Buffalo etwa Wide Receiver Andre Reed, welcher an der Bloomsberg State gespielt hatte, oder Wide Receiver John Beebe von der Chadron State University. Mit dem Draft von 2001, in welchem in den ersten beiden Runden Running Back LaDainian Tomlinson und Quarterback Drew Brees verpflichtet wurden, hat John Butler zweifellos die Basis für eine erfolgreiche Zukunft für die San Diego Chargers gelegt.